Галерея «Ковчег» появилась на карте московской художественной жизни в 1988. Это, прежде всего, авторский кураторский проект коллег-единомышленников – вне зависимости от организационно-правовых форм, сменявших друг друга на протяжении почти трех десятилетий.
За годы работы творческим коллективом «Ковчега» осуществлено более 300 арт-проектов, причем многие из них в содружестве с крупнейшими музеями России – Государственным музеем изобразительных искусств имени А.С. Пушкина и Государственной Третьяковской галереей. «Ковчег» также сотрудничает с другими московскими и региональными музеями, наследниками художников, коллекционерами, а также современными авторами разных поколений. Основные направления работы галереи были когда-то сформулированы в девизе «Мы ценим традиции; нас интересует наледие; нам необходимо новаторство». То же и ковчеговский логотип – улитка как символ консерватизма, кораблик-ковчег как знак сохранения всего ценного. Ну, и волны, примета движения – как кажется кураторам, поступательного.
Представление публике наследий российских художников и художественных династий ХХ века было одним из направлений, с которых начиналась выставочная деятельность «Ковчега». Время от времени галерея возвращается к такой форме показа изобразительных материалов, поскольку творческий коллектив галереи по-прежнему занимает эволюция изобразительного языка на протяжении десятилетий. С 1993 осуществляется цикл выставок «Незабытые имена» – критерием отбора экспонентов является высокий художественный уровень, а не только признанность мастера. Постоянная и систематическая работа с наследием художников ХХ века позволила выявить, а порой даже заново открыть имена многих неоправданно забытых художников. Российская Академия художеств наградила кураторов галереи «Ковчег» дипломами за осуществление долгосрочной программы «Незабытые имена». В изданной в 2013 – 2014 «Энциклопедии русского авангарда» галерее «Ковчег» посвящена отдельная статья.
Проблемам различных жанров изобразительного искусства были посвящены арт-проекты «Натюрморт: музей и мастерская», показанные на международной ярмарке «Арт Москва 2000» «Маленькие картинки больших художников» (от Анри Матисса, Казимира Малевича, Наталии Гончаровой, Михаила Ларионова до наших дней), «Спор об абстрактном искусстве», другие экспозиции. Проект «Обещания стиля» был посвящен «кухне» советских художников 1920-х – 1950-х годов, вырабатывавших официальную государственную эстетику, позднее воплотившуюся буквально во всем - от плакатов до кондитерской упаковки и детских игр. В проекте «Музей» работы современных художников соединялись с произведениями 1920-х – 1930-х годов. В 1996, когда в Москве стали проводиться международные художественные ярмарки, «Ковчег» начал участвовать в этих форумах. Стенд галереи, появлявшийся на самой крупной и наиболее передовой на тот момент российской ярмарке современного искусства «Арт Москва», каждый раз ставил перед зрителями задачу соотнесения традиционного искусства с актуальными тенденциями. Фонд «Арт Москва» наградил галерею дипломом «За вклад в Программу развития современного искусства «Арт Москва».
В разные годы несколько объемных экспозиций «Ковчега» исследовали «немагистральные» темы в российском искусстве ХХ столетия. Таковы были выставки «Память нёба» (еда в российском искусстве), «Акварель и время» (эволюция акварельной лирики), «Сто лет с огоньком» (курение и курильщики как предмет изображения), «На солнечном пляже в июне...» (отдых у воды в изобразительном искусстве ХХ века), «Желтые страницы» (газеты и изобразительное искусство), «Страховой случай» (форс-мажор в российском искусстве), «художественно-офтальмологический» проект «А еще в очках!» Во всех этих проектах были задействованы многие источники визуальных материалов: музейные фонды – в частности, запасники Государственной Третьяковской галереи, Государственного музея изобразительных искусств им. А. С. Пушкина, художественных музеев Вологды, Твери, Ярославля, Пензы, Нижнего Тагила, Истры и других городов; материалы из Государственного архива Российской Федерации; частные архивы и коллекции, произведения современных авторов.
Галерея участвовала в параллельных программах Московских международных биеннале современного искусства с проектами, посвященными экспериментам 1960-80-х годов в технике литографии, а также творчеству молодых московских авторов, не порывающих с традицией станкового искусства. Кураторы галереи выступили инициаторами создания негосударственной Профессиональной премии «Мастер», ежегодно присуждавшейся за творческие достижения московских художников. С 2009 «Ковчег» начал активно представлять своих авторов на международной арт-сцене.
Основной площадкой для московских проектов «Ковчега» с февраля 2016 стало его выставочное пространство в районе Арбата, в Трубниковском переулке.